Bingöl ve Elazığ İllerindeki Çocuk Parkları ve Oyun Alanlarında Helmint Yumurtalarının Yaygınlığının Farklı Flotasyon Yöntemleri ile Araştırılması

Bu çalışmada Bingöl ve Elazığ il merkezlerinde bulunan çocuk parkları ve oyun alanlarının helmint yumurtaları ile kontaminasyonu araştırıldı. Bu amaçla, Temmuz-Eylül 2024 tarihleri arasında her iki ildeki 33 parktan 165 toprak örneği toplandı. Elde edilen toprak örnekleri Fülleborn flotasyon ve çinko sülfat flotasyon yöntemleri ile karşılaştırmalı olarak incelendi. Park lokasyonlarına göre Fülleborn flotasyon yöntemi ile incelenen toprak örneklerinde herhangi bir helmint yumurtasına rastlanmazken, Çinko sülfat flotasyon yöntemiyle Bingöl ilinde 18 parkın %27.8 (5/18)’sinde, bu parklardan toplanan 90 adet toprak örneğinin ise %11.1’inde (10/90) helmint yumurtalarına rastlandı. Elazığ ilinde ise toprak numunesi alınan parkların %40’ının (6/15) ve buralardan elde edilen 75 adet toprak örneğinin %17.3’ünün (13/75) helmint yumurtaları ile kontamine olduğu belirlendi. Kontamine toprak örneklerinin %90.9’unda Toxocara spp ve %9.1’inde de Taenia spp yumurtaları tespit edildi. Bu veriler, Bingöl ve Elazığ illerinde bulunan parkların özellikle zoonoz helmint yumurtaları ile kontamine olmaları nedeniyle, halk sağlığı açısından gerekli tedbirlerin alınması gerekliliğini ortaya koymuştur.

The present study was conducted to investigate the contamination of children's parks and playgrounds in Bingol and Elazığ provincial centres with helminth eggs. For this aim, 165 soil samples were collected from 33 parks in both cities between July and September, 2024. The soil samples were subjected to comparative analysis using the Fulleborn flotation and zinc sulphate flotation methods. The Fulleborn flotation method revealed the absence of helminth eggs in the soil samples examined according to park locations. However, the zinc sulphate flotation method identified the presence of helminth eggs in 27.7% (5/18) of the parks in Bingol province and 11.1% (10/90) of the soil samples collected from these parks. In Elazig province, 40% (6/15) of the parks and 17.3% (13/75) of the 75 soil samples obtained from these parks were found to be contaminated with helminth eggs. The presence of Toxocara spp. and Taenia spp. eggs was identified in 90.9% and 9.1% of the soil samples, respectively. These findings indicate that the parks in Bingol and Elazig provinces are contaminated with zoonotic helminth eggs, necessitating the implementation of measures to ensure public health and safety.

Giriş

Zoonotik paraziter hastalıklar halk sağlığı için küresel bir tehdit olarak kabul edilmektedir[1]. Paraziter etkenlerden kaynaklanan bu hastalıklar gelişmiş ülkelerde önemli insan enfeksiyonlarına yol açarken, gelişmekte olan ülkelerde yüksek ölüm ve morbidite oranlarına neden olmaktadır[2,3]. Enfeksiyöz ajanlarla çevresel kontaminasyon dünya çapında önemli bir halk sağlığı sorunudur. Paraziter ajanlar, insan ve hayvanların sağlığı üzerinde olumsuz etkilere sahip olup, genellikle ihmal edilen hastalıklara yol açan önemli tehditlerdendir[4,5].

Konaklar için topraktan bulaşan helmint (jeohelmint) enfeksiyonlarının ana kaynağı, doğal ortamdaki enfeksiyöz yumurtalar veya larvalar olup, jeofaji, onikofaji ve yetersiz bireysel hijyen nedeniyle çoğunlukla çocukları etkilemektedir[6]. Daha önce yapılan çalışmalar, jeohelmint yumurtaları ile toprağın yüksek derecede bulaşık olduğunu ve insanlarda jeohelmint kaynaklı enfeksiyonların en yaygın nedenlerinden birinin bu topraklar olduğunu göstermektedir[7,8]. Enfekte evcil ve yabani hayvanların, parklar, kum havuzları ve oyun alanları gibi çitsiz rekreasyon alanlarına erişebilmeleri nedeniyle çocuklar parazitik zoonozlar açısından enfeksiyon riski en yüksek grup olarak kabul edilmektedir[7,9,10]. Şehir ortamlarından alınan toprak örneklerinin özellikle Toxocara, Toxascaris, Ancylostoma, Uncinaria, Capillaria ve Trichuris cinslerine ait nematod yumurtalarıyla yaygın bir şekilde kontamine olduğu gösterilmiştir[6,11-13]. Bu parazitlerin neden olduğu hastalıklar, Dünya Sağlık Örgütü (DSÖ) tarafından tanımlanan 20 önemli ihmal edilmiş tropikal hastalık (NTD) arasında yer almaktadır. Bunların insanları enfekte edebildiği ancak T. canis ve T. cati’nin en büyük epidemiyolojik öneme sahip olduğu bildirilmektedir[14]. Dünya genelinde T. canis'in yaygınlığı, örneklem alanına (evcil hayvan, barınak, sokak ve kırsal köpekler) bağlı olarak %2.4'den %82.6'ya kadar değişmektedir[15,16]. Epidemiyolojik çalışmalar, Türkiye’nin çeşitli bölgelerindeki hem kentsel hem de kırsal alanlardaki toprak örneklerinde jeohelmint yumurtalarının varlığını göstermiştir[17-21]. Türkiye’de daha önce yapılan çalışmalarda toprak örneklerinde %4.16-%30.6 arasında değişen yaygınlık oranları bildirilmiştir[22.23].

Evcil hayvanlardan kaynaklanan ve toprak kirliliği ile insanlara bulaşabilen farklı zoonotik paraziter hastalıklar hem insan sağlığı hem de tıbbi ve tedavi maliyetler üzerinde etkiler oluşturmaktadır[1]. Echinococcus türlerinin neden olduğu hidatik kist, askaritler ve kancalı kurtlar ile ilişkili hepatomegaliye neden olan viseral larva migrans sendromları, ishal ile ilişkili olan Cryptosporidium ve Giardia gibi protozoanlar tarafından meydana getirilen hastalıklar, latent form ve göz formları ile görme organlarına ciddi hasar verebilen ve aşırı durumlarda körlüğe yol açabilen askarit enfeksiyonları tehlikeli zoonotik hastalıklar arasında yer almaktadır[1,10,19].

Bu çalışmanın amacı, Bingöl ve Elazığ illerinin şehir merkezinde bulunan çocuk parkları ve oyun alanlarından elde edilen toprak örneklerinde helmint yumurtalarının yaygınlığının iki farklı flotasyon metodu ile araştırılmasıdır. Ayrıca bu çalışma ile halk sağlığı açısından önem taşıyan zoonotik potansiyele sahip bağırsak parazitlerinin yaygınlığının belirlenmesi ve çeşitli flotasyon tekniklerinin duyarlılıklarındaki farklılıkların ortaya konulması amaçlanmaktadır.

Gereç ve Yöntem

Örneklerin Toplanması: Toprak örnekleri Bingöl ve Elazığ illerinin şehir merkezindeki çeşitli mahallelerde bulunan çocuk parkları ve oyun alanlarından 2024 yılının Temmuz ile Eylül ayları arasında toplanmıştır. Bu amaçla, Bingöl ili şehir merkezindeki 18 ve Elazığ ili şehir merkezindeki 15 çocuk parkından toprak örnekleri elde edildi. Her parkın 5 farklı yerinden 10 cm kazılıp yaklaşık 300 g toprak örneği bir kürek yardımıyla tek kullanımlık poşetlere alındı[6] ve numaralandırıldıktan sonra laboratuvara ulaştırıldı. Böylelikle her iki ilden toplam 165 toprak örneği elde edildi.

Araştırma Yöntemi: Her bir odaktan alınan toprak örnekleri bir baget yardımıyla karıştırılıp, ayrı ayrı kendi içerisinde homojenize edildikten sonra incelendi. Bu amaçla bütün örnekler hem Fülleborn doymuş tuzlu su flotasyon yöntemi[24], hem de Kazacos[25] ve Stojčević ve ark. [11]’nın belirttiği çinko sülfat (ZnSO4) flotasyon yöntemi modifiye edilerek karşılaştırmalı olarak incelendi. Standart flotasyon prosedüründe, 5 gram toprak örneği küçük bir kaba alınarak doymuş tuzlu su çözeltisi (yoğunluk: 1.18) eklendikten sonra baget ile ezilerek homojenize edildi. Homojen hale gelen toprak bir süzgeç yardımıyla başka bir kaba süzülüp ardından doymuş tuzlu su ile üzeri tamamlandı ve üzerine iki adet lamel bırakılarak 15-20 dakika beklendi. Lamel bir pens yardımıyla alınıp lam üzerine konularak ışık mikroskobu altında incelendi. Çinko sülfat (yoğunluk: 1.20) flotasyon yöntemi için 50 g toprak örneği 50 ml distile su ve 1 mL Tween-20 ile karıştırıldı. Homojenize edilmiş materyal beş dakika boyunca vortekslenip süzgeçten geçirildikten sonra süzülüp sedimentasyon kaplarına aktarıldı. 100 mL su eklendi ve 20 dk bekletildi. Üstteki sıvı boşaltıldıktan sonra, sediment 50 mL su ile tekrar süspanse edildi ve santrifüj tüpüne aktarıldı. Beş dakika boyunca 1500 rpm'de santrifüj edildi. Sediment 15 mL su ile tekrar süspanse edildi ve 1500 rpm'de 5 dakika boyunca santrifüjlendi. Son olarak, sediment 15 mL doymuş çinko sülfat ile süspanse edildi ve bu karışım santrifüj tüplerine aktarılarak tüpün üst kısmına lamel kapatıldı. Takiben lameller, altındaki sıvı ile birlikte alınıp temiz bir lam üzerine konularak, 10× ve 40× objektifler kullanılarak ışık mikroskobu (ZEISS, Primostar 3, Germany) altında helmint yumurtaları açısından incelendi (Şekil 1).

İstatistiksel Analiz: Toprak numunelerindeki helmint yumurtalarının pozitifliği Ki kare Fisher Exact test ile karşılaştırıldı ve istatistiksel anlamlılık düzeyi p<0.05 olarak belirlendi. Analizler SPSS 27.0 paket programı ile gerçekleştirildi.

Bulgular

Bingöl ve Elazığ illerindeki çocuk park ve oyun alanlarından toplanan toprak örneklerinin helmint yumurtaları ile kontaminasyon durumu Tablo 1’de gösterildi. İncelenen hiçbir toprak numunesinde Fülleborn flotasyon yöntemi ile herhangi bir helmint yumurtasına rastlanmadı. Çinko sülfat flotasyon yöntemi ile Bingöl ilinde toprak numunesi alınan 18 parkın %27.8’sinin (5/18), 90 adet toprak örneğinin ise %11.1’inin (10/90) çeşitli helmint yumurtaları ile kontamine olduğu belirlendi. Öte yandan Elazığ ilinde toprak örneği alınan parkların %40’ında (6/15), 75 adet toprak örneğinin ise %17.3’ünde (13/75) helmint yumurtalarının varlığı tespit edildi. Her iki ilin parklarındaki genel kontaminasyon oranının ise %33.3 (11/33) olduğu hesaplandı. Kontamine toprak örneklerinin %90.9’unun Toxocara spp. ile %9.1’inin ise Taenia spp. yumurtaları ile kontamine olduğu tespit edildi. Pozitif numunelerdeki yumurta yoğunluğu ise 1-3 yumurta/50 g toprak olarak belirlendi. Her iki şehirde incelenen toprak örneklerinden pozitif olarak belirlenen numuneler arasında yalnızca Bingöl ilindeki bir parkta (%4.34;1/23) hem Toxocara spp. hem de Taenia spp. ile kontaminasyon saptandı. Tüm örneklerde en sık rastlanan parazit yumurtası Toxocara spp. olup, protozoan türlerine ait ookistler ve Taenia spp. dışındaki diğer sestodlara ait yumurtalar tespit edilemedi.

Sonuçlara göre, Fülleborn tuzlu su flotasyon yöntemi ve çinko sülfat flotasyon yönteminin pozitiflik oranları parklara göre karşılaştırıldığında, Bingöl için p değeri =0.045 (p<0.05), Elazığ için p değeri =0.017 (p<0.05) olarak belirlendi. İki flotasyon yönteminde belirlenen pozitiflik oranları toprak numunelerine göre karşılaştırıldığında ise Bingöl ve Elazığ için p<0.001 olarak hesaplandı.

Tartışma

Bu çalışma ile Bingöl ve Elazığ illerindeki çocuk parklarında ve oyun alanlarında zoonotik helmint yumurtalarının varlığı ortaya konulmuştur. Bingöl ilinde incelenen toprak örneklerinin %11.1’inin ve Elazığ ilinde ise %17.3’ünün Toxocara spp. ve Taenia spp. yumurtaları ile kontamine bulunması, toprak ile bulaşan zoonozların insan popülasyonları ve özellikle okul çağındaki çocuklar için oluşturduğu risk bakımından dikkat çekicidir. Kontamine toprak örneklerinin %90.9’unun Toxocara spp. ile kontamine olması, bu parazitin son konaklarının (kedi, köpek) parklara erişiminin kolay olmasından, parklarda bulunan çit ve kapıların yeterli olmamasından kaynaklanabileceği şeklinde yorumlanmıştır.

Toxocara spp., dünya çapında yaygın, önemli ve ihmal edilmiş zoonotik bir parazittir[26]. Hem kentsel hem de kırsal alanlarda, Toxocara spp. yumurtalarıyla toprak kirliliği halk sağlığı için büyük bir tehdit oluşturmaktadır[27]. Küresel ölçekte yapılan bir meta-analiz çalışmasında, kamusal alanlardaki toprak örneklerinde Toxocara spp. yumurtalarının yaygınlığı araştırılmış ve dünyadaki kamusal alanların beşte birinin Toxocara spp. yumurtalarıyla kontamine olduğu bildirilmiştir[28]. Dünya genelinde kamusal alanlardaki kontaminasyonun yaygınlığı, en yüksek ve en düşük sırasıyla Batı Pasifik (%35) ve Kuzey Amerika (%13) bölgelerinde belirlenmiştir[28]. Bu çalışmada tespit edilen park kontaminasyon oranlarının (%27.8; %40) küresel ortalamadan daha yüksek olduğu gözlemlenmektedir. Bu durum, başta sahipsiz sokak hayvanları olmak üzere kedi köpeklere yeterince antelmintik tedavi uygulanmadığı şeklinde yorumlanabilir.

Türkiye’de çocuk oyun alanlarında Toxocara spp. yumurtalarının varlığının flotasyon yöntemi kullanılarak değerlendirildiği çok sayıda araştırma bulunmaktadır. Daha önce yapılan çalışmalardaki kontaminasyon oranları, Elazığ’da okul bahçelerinden toplanan 100 toprak örneğinin farklı çözeltilerle flotasyonu sonucunda magnezyum sülfat ile %13, sodyum klorür ile %7 ve tuz/şeker solüsyonu ile %23 oranında[29], Ankara’daki park örneklerinde %45[30], Erzurum’daki park örneklerinde %50, toprak örneklerinde %14.01[31], Kırıkkale’deki park örneklerinde %62.5, toprak örneklerinde %15.6[32], Karaman’daki park örneklerinde %55[33], Kayseri’deki park örneklerinde %50, toprak örneklerinde %13.3[19], Sivas’taki park örneklerinde %20, toprak örneklerinde %8.3[34], Aydın’daki park örneklerinde %66.5, toprak örneklerinde %18.9[35] ve İstanbul’daki park örneklerinde %15.9[36] olarak bildirilmiştir. Elazığ ilinde daha önce yapılan bir araştırmada 12 çocuk parkından toplanan toprak örneklerinde herhangi bir helmint yumurtasına rastlanmamıştır[37]. Küresel çapta yapılan bir meta-analiz çalışmasında Türkiye’deki kamusal alanlardaki prevalans oranı %16 olarak belirtilmiştir [28]. Bu çalışma ile Bingöl iline ait park örneklerinin %27.8’si, toprak örneklerinin %11.1’i, Elazığ iline ait park örneklerinin ise %40’ı, toprak örneklerinin %17.3’ü iki farklı cins helmint yumurtaları ile kontamine olarak belirlenmiştir. Bu çalışma sonucunda elde edilen yaygınlık oranları, Bingöl için Türkiye ortalamasına benzerken, Elazığ için Türkiye ortalamasından daha yüksek olarak belirlenmiştir. Bingöl ili için Türkiye ortalamasında, Elazığ ili için ise Türkiye ortalamasının üstünde olduğu belirlenmiştir.

Çocuk oyun alanlarında helmint yumurtalarının tespiti için farklı flotasyon teknikleri kullanılmıştır[6,8,9,11,13,25,38-40]. Bu çalışmada helmint yumurtalarının tespiti için doymuş tuzlu su ve çinko sülfat çözeltileri kullanılmıştır. Tuzlu su flotasyon yöntemi, özellikle daha hafif yumurtaları (Ancylostoma spp. özgül ağırlığı: 1.05) tespit etmek için basit, nispeten ucuz ve etkili bir yöntemdir[41]. Ancak, Toxocara spp. (özgül ağırlık: 1.09) ve Trichuris spp. (özgül ağırlık: 1.14) gibi daha ağır yumurtaların teşhisinde bazı sınırlamalarının olduğu ve genellikle yanlış negatif sonuçlar ürettiği bildirilmiştir[42]. Prijma[43]’nın bildirdiğine göre doymuş tuzlu su flotasyon yönteminde bu ağır yumurtaların yüzdürülmesi için geçen süre uzadıkça sedimentte toplanan yumurta yoğunluğu da artmaktadır. Bu durum, mevcut çalışma verileri değerlendirildiğinde doymuş tuzlu su flotasyon yönteminde kullanılan NaCl çözeltisinin (d:1.18) özgül ağırlığı fazla olan helmint yumurtalarını yeterince yüzdüremediğini düşündürmektedir. Kullanılan çinko sülfat (d:1.20) çözeltisinin nispeten ağır olan yumurtaları daha iyi yüzdürdüğü ve bu yöntemde uygulanan santrifüj işleminin de helmint yumurtalarının yüzdürülme şansını artırdığı düşünülmektedir.

Gıda kaynaklı ve toprak yoluyla bulaşan parazitik zoonozlar protozoa, nematod, trematod ve sestodlar dahil olmak üzere çeşitli paraziter etkenlerden kaynaklanmaktadır[44]. Sestod grubu, sırasıyla kistik ve alveolar ekinokokkozdan (KE ve AE) sorumlu olan en önemli zoonotik helmintler olan Echinococcus granulosus sensu lato (s.l.) ve E. multilocularis'i ve T. crassiceps, ile T. multiceps gibi diğer Taenia türlerini içermektedir[44,45]. Taeniid parazitlerin yumurtalarının morfolojik özelliklerine göre ayırt edilmesi mümkün değildir. Bu etkenlerin moleküler teknikler aracılığıyla teşhis edilmesi, özellikle zoonotik türlerin tespitinde tür/genotip düzeyinde tanımlamak için önemlidir[44]. Toprakta Echinococcus spp. kontaminasyonuna yönelik çalışmalar Japonya, Sardunya, Kazakistan, Kenya ve bazı Avrupa ülkelerinde bildirilmiştir[46-50]. Yapılan bu çalışmalarda Echinococcus spp. ile kontaminasyon tespit edilmiş ve bu durumun insan kontaminasyonuna yol açabileceği belirtilmiştir. Yapılan kapsamlı bir derlemede ise bu sonuçların, özellikle çok az miktarda topraktan gelen, en az bir yumurta ile kontaminasyonu temsil ettiği düşünüldüğünde, nispeten önemli bir toprak kontaminasyonuna işaret ettiği ve hem yumurtaların dağılma kabiliyetini hem de çevredeki yüksek sayılarının göstergesi olduğu belirtilmiştir[51]. Mevcut çalışmada ise sadece mikroskobik olarak teşhis edilen ve 2 lokasyonda belirlenen Taenia cinsine ait yumurtaların insanlar için zoonotik potansiyeli bulunan ve Türkiye’de endemik olan KE’den sorumlu Echinococcus spp.‘ye ait olabileceği göz önünde bulundurulmalıdır. Sonraki çalışmalarda moleküler analizlerin dahil edilmesi, bu yumurtaların tür düzeyinde teşhis edilmesi ve zoonotik potansiyelinin anlaşılması açısından faydalı olacaktır.

Toxocara yumurtalarının yaygınlığındaki farklılıklar, farklı örnekleme stratejilerine, evcil hayvan sahiplerinin hijyenik davranışlarındaki çeşitliliğe, farklı kültürel ve sosyal koşullara, analiz edilen toprağın bileşimlerine ve miktarlarına, köpek ve kedi sayılarına, başıboş hayvanların ortak alanlara erişiminin yanı sıra iklim farklılığına bağlı olduğu daha önce yapılan çalışmalarda bildirilmiştir[52]. Ayrıca, daha düşük enlemlerdeki toprakların, daha yüksek enlemlerdeki topraklara kıyasla daha yüksek seviyelerde Toxocara spp. yumurtası kontaminasyonuna sahip olduğu da yapılan kapsamlı bir derlemede belirtilmiştir[28]. Başıboş hayvanların sayısı Toxocara spp. yumurtalarının bulaşma riski ile doğru orantılı olup serbest dolaşan, tasmasız köpeklerde bu oranın daha fazla olduğu bildirilmiştir[52]. Bu nedenle, Toxocara spp. ile enfekte kedi ve köpeklerin parklara, oyun alanlarına ve piknik alanlarına erişimi, insan toksokariyazisinin küresel yaygınlığını etkileyen ana faktör olarak tanımlanmıştır[53].

Toxocara enfeksiyonları, iç organları etkileyen viseral larva migrans ve görme kaybı, şaşılık, üveit, endoftalmi ve retinal granülom olarak ortaya çıkan gözle sınırlı patolojik etkilerle ilişkilendirilen oküler larva migrans formlarından oluşmaktadır[54]. Ayrıca, latent toksokariyazis olarak adlandırılan ve ağırlıklı olarak çocuklarda bildirilen formu ve yetişkinlerde görülen spesifik olmayan bulguları ile karakterize yaygın sendromları da bildirilmektedir[54,55]. Karaciğer, larvaların tipik olarak yerleştiği birincil organ olsa da larvalar vücuttaki tüm organları etkileme potansiyeline sahiptir ve larvaların beyin veya kalp kasına göç etmesi durumunda ölüm şekillenebilmektedir[56].

Bu çalışma ile Bingöl ve Elazığ illerinde bulunan çocuk parklarında helmint yumurtaları ile kontaminasyon oranları araştırılmıştır. Bu çalışma ile adı geçen illerde bulunan bazı parkların Toxocara spp. ve Taenia spp. yumurtaları ile yüksek oranda kontamine olduğunu gösterilmiştir. Bu durum, gerek sahipli ve gerekse sahipsiz sokak hayvanlarının yeterince antelmintik tedavi almadığına işaret etmektedir. Bu sonuçlar, çocuk oyun alanlarına, parklara ve piknik alanlarına kontrolsüz hayvan girişinin önlenmesi ve evcil köpek yürüyüşü için özel alanlar sağlanmasının gerekliliğini vurgulamaktadır. Ayrıca bu parklarda oynayan çocukların kişisel hijyenine dikkat etmeleri ve özellikle ellerini sık sık yıkamaları da toprak kaynaklı parazit enfeksiyonlarının önlenmesinde etkili olabilir. Sahipsiz hayvanların çocuk parkı ve oyun alanlarına girişi kadar paraziter tedavi uygulanmayan sahipli hayvanların da toprak kontaminasyonundaki katkıları göz önünde bulundurulmalıdır. Bu nedenle bahsi geçen alanlarda kedi köpek dışkılarının atılacağı toplama ünitelerinin yapılması, bu dışkıların kesinlikle ortada bırakılmaması ve halkın eğitilmesi faydalı olacaktır.

References

1. Lorenzo-Rebenaque L, López-Fernández S, Marco-Jiménez F, et al. Zoonotic parasites in playgrounds in Southern Spain: A One Health Approach. Microorganisms 2023; 11: 721.
2. Candela E, Goizueta C, Periago MV, et al. Prevalence of intestinal parasites and molecular characterization of Giardia intestinalis, Blastocystis spp. and Entamoeba histolytica in the village of Fortín Mbororé (Puerto Iguazú, Misiones, Argentina). Parasite Vector 2021; 14: 510.
3. Fletcher Stephanie M, Stark D, Harkness J, et al. Enteric protozoa in the developed world: a Public Health Perspective. Clin Microbiol Rev 2012; 25: 420-449.
4. Minguez L, Buronfosse T, Beisel J-N, et al. Parasitism can be a confounding factor in assessing the response of zebra mussels to water contamination. Environ Pollut 2012; 162: 234-240.
5. Mahmoud MA, Abdelsalam M, Mahdy OA, et al. Infectious bacterial pathogens, parasites and pathological correlations of sewage pollution as an important threat to farmed fishes in Egypt. Environ Pollut 2016; 219: 939-948.
6. Blaszkowska J, Wojcik A, Kurnatowski P, et al. Geohelminth egg contamination of children's play areas in the city of Lodz (Poland). Vet Parasitol 2013; 192: 228-233.
7. Traversa D, Frangipane di Regalbono A, Di Cesare A, et al. Environmental contamination by canine geohelminths. Parasite Vector 2014; 7: 67.
8. Moura MQd, Jeske S, Vieira JN, et al. Frequency of geohelminths in public squares in Pelotas, RS, Brazil. Rev Bras Parasitol Vet 2013; 22: 175-178.
9. Moskvina TV, Bartkova AD, Ermolenko AVe. Geohelminths eggs contamination of sandpits in Vladivostok, Russia. Asian Pac J Trop Med 2016; 9: 1215-1217.
10. Sadowska N, Tomza-Marciniak A, Juszczak M. Soil contamination with geohelminths in children’s play areas in Szczecin, Poland. Ann Parasitol 2019; 65: 65-70.
11. Stojčević D, Sušić V, Lučinger S. Contamination of soil and sand with parasite elements as a risk factor for human health in public parks and playgrounds in Pula, Croatia. Vet Arh 2010; 80: 733-742.
12. Ahmad N, Maqbool A, Saeed K, et al. Toxocariasis, its zoonotic importance and chemotherapy in dogs. J Anim Plant Sci 2011; 21: 142-145.
13. Rai SK, Uga S, Ono K, et al. Contamination of soil with helminth parasite eggs in Nepal. Southeast Asian J Trop Med Public Health 2000; 31: 388-393.
14. Pivetti-Pezzi P. Ocular toxocariasis. Int J Med Sci 2009; 6: 129.
15. Kornaś S, Nowosad B, Skalska M. Toxocara canis infection in dogs in Cracow's Shelter for Stray Animals. Wiadomosci Parazyt 2001; 47: 755-762.
16. Borecka A. Prevalence of intestinal nematodes of dogs in the Warsaw area, Poland. Helminthologia 2005; 42, 35-39.
17. Erol U, Altay K, Şahin ÖF, et al. Sivas İlinde Çocuk Oyun Parklarında Zoonoz Helmint Türlerinin Araştırılması. Etlik Vet Mikrobiyol Derg 2021; 32: 124-129.
18. Avcıoğlu H. Ankara parklarındaki oyun alanlarının kedi ve köpek helmint yumurtaları ile kontaminasyonu. Doktora Tezi, Ankara Üniversitesi Sağlık Bilimleri Enstitüsü, 2007.
19. Bozkurt O, Yildirim A, Inci A, et al. Kayseri ili parklarında bulunan oyun alanlarının askarit türleri ile kontaminasyonunun parazitolojik ve moleküler yöntemlerle araştırılması. Kafkas Univ Vet Fak Derg 2012; 18(1).
20. Aydın N, Saltan C, Işık ME, et al. Ağrı ili parklarında askarit kontaminasyonunun araştırılması. J Vet Bio Sci Tech 2024; 8: 226-234.
21. Şahin T. Aydın Bölgesinde Kum Havuzu Bulunan Parklarda Zoonoz Helmintlerin Yaygınlığının Belirlenmesi. Doktora Tezi, Aydın: Adnan Menderes Üniversitesi, Sağlık Bilimleri Enstitüsü, 2022.
22. Oge S, Oge H. Prevalence of Toxocara spp. eggs in the soil of public parks in Ankara, Turkey. DTW. Dtsch Tierarztl Wochenschr 2000; 107: 72-75.
23. Güçlü F, Aydenizöz M. Çocuk parklarındaki kumların köpek ve kedi helminti yumurtaları ile kontaminasyonunun tespiti. Türkiye Parazitol Derg 1998; 22: 194-198.
24. Pankov N. Comparative evaluation of the effectiveness of helminthological methods of examinations by Fulleborn and Kato. Med Parazitol (Mosk) 1975; 44: 225-226.
25. Kazacos K. Improved method for recovering ascarid and other helminth eggs from soil associated with epizootics and during survey studies. Am J Vet Res 1983; 44: 896-900.
26. Lee RM, Moore LB, Bottazzi ME, et al. Toxocariasis in North America: a systematic review. PLOS Negl Trop Dis 2014; 8: e3116.
27. Kleine A, Springer A, Strube C. Seasonal variation in the prevalence of Toxocara eggs on children’s playgrounds in the city of Hanover, Germany. Parasite Vector 2017; 10: 1-8.
28. Fakhri Y, Gasser R, Rostami A, et al. Toxocara eggs in public places worldwide-A systematic review and meta-analysis. Environ Pollut 2018; 242: 1467-1475.
29. Şimşek S, Ütük A, Köroğlu E. Elazığ’daki bazı okul bahçelerinde Toxocara spp. yumurtalarının yaygınlığı. FU Sağ Bil Derg 2005; 19: 133-136.
30. Avcioglu H, Burgu A. Seasonal prevalence of Toxocara ova in soil samples from public parks in Ankara, Turkey. Vector Borne Zoonotic Dis 2008; 8: 345-350.
31. Avcioglu H, Balkaya I. The relationship of public park accessibility to dogs to the presence of Toxocara species ova in the soil. Vector Borne Zoonotic Dis 2011; 11: 177-180.
32. Aydenizöz Ozkayhan M. Soil contamination with ascarid eggs in playgrounds in Kirikkale, Turkey. J Helminthol 2006; 80: 15-18.
33. Aydın MF. Presence of Toxocara spp. and other zoonotic parasites ova in children's playground in Karaman, Turkey. Türkiye Parazitol Derg 2020; 44: 17-20.
34. Erol U, Altay K, Şahin ÖF, et al. Sivas ilinde çocuk oyun parklarında zoonoz helmint türlerinin araştırılması. Etlik Vet Mikrobiyol Derg 2021; 32: 124-129.
35. Gürel FS, Ertuğ S, Okyay P. Prevalence of Toxocara spp. eggs in public parks of the city of Aydın, Turkey. Türkiye Parazitol Derg 2005; 29: 177-179.
36. Toparlak M, Gargili A, Tüzer E, et al. Contamination of children's playground sandpits with Toxocara eggs in İstanbul, Turkey. Turk J Vet Anim Sci 2002; 26: 317-320.
37. Kaplan M, Kuk S, Kalkan A. Elazığ’daki çocuk parkları ve oyun sahalarında Toxocara spp. araştırılması. FU Sağ Bil Derg 19: 133-136.
38. Idubor V, E Imalele E. Geo-helminth infections among school children in Ovbiogie and environ, ovia north east local government area, Edo state, Nigeria. Niger J Parasitol 2020; 41.
39. Cheesbrough M. District laboratory practice in tropical countries, part 2: Cambridge University press, 2006.
40. Mbong Ngwese M, Prince Manouana G, Nguema Moure PA, et al. Diagnostic techniques of soil-transmitted helminths: Impact on control measures. Trop Med Infect Dis 2020; 5: 93.
41. Tylkowska A, Mocha N, Kołnierzak MM, et al. Risk factors associated with soil-transmitted helminths in dog feces that contaminate public areas of Warsaw, Poland. Animals 2024; 14: 450.
42. Stefański W, Żarnowski E. Recognition of parasitic invasions in animals. Warsaw: PWRiL 1971.
43. Prijma O. Sensitivity of life-long diagnostic methods for geese nematodes. Ukr J Vet Agr Sci 2019; 2: 39-42.
44. Alvarez Rojas CA, Mathis A, Deplazes P. Assessing the contamination of food and the environment with Taenia and Echinococcus eggs and their zoonotic transmission. Curr Clin Microbiol Rep 2018; 5: 154-163.
45. Brunet J, Pesson B, Chermette R, et al. First case of peritoneal cysticercosis in a non-human primate host (Macaca tonkeana) due to Taenia martis. Parasite Vector 2014; 7: 1-5.
46. Matsudo K, Inaba T, Kamiya H. Detection of Echinococcus multilocularis eggs by centrifugal flotation technique: preliminary survey of soil left in the ferryboats commuting between Hokkaido Island, where E. multilocularis is endemic, and mainland Japan. Jpn J Infect Dis 2003; 56: 118-119.
47. Serra E, Masu G, Chisu V, et al. Environmental contamination by Echinococcus spp. eggs as a risk for human health in educational farms of Sardinia, Italy. Vet Sci 2022; 9: 143.
48. Shaikenov B, Rysmukhambetova A, Massenov B, et al. The use of a polymerase chain reaction to detect Echinococcus granulosus (G1 strain) eggs in soil samples. Am J Trop Med Hyg 2004; 71: 441-443.
49. Craig P, Macpherson C, Watson-Jones D, et al. Immunodetection of Echinococcus eggs from naturally infected dogs and from environmental contamination sites in settlements in Turkana, Kenya. Trans R Soc Trop Med Hyg 1988; 82: 268-274.
50. Umhang G, Bastien M, Renault C, et al. A flotation/sieving method to detect Echinococcus multilocularis and Toxocara spp. eggs in soil by real-time PCR. Parasite 2017; 24: 28.
51. Barosi R, Umhang G. Presence of Echinococcus eggs in the environment and food: a review of current data and future prospects. Parasitology 2024; 1-16.
52. Nijsse R, Ploeger HW, Wagenaar JA, et al. Toxocara canis in household dogs: prevalence, risk factors and owners' attitude towards deworming. Parasitol Res 2015; 114: 561-569.
53. Amaral HL, Rassier GL, Pepe MS, et al. Presence of Toxocara canis eggs on the hair of dogs: a risk factor for visceral larva migrans. Vet Parasitol 2010; 174: 115-118.
54. Selek, MB, and Baylan, O. İnsan toksokariyazı. Türk Hijyen ve Deneysel Biyoloji Dergisi, 2013; 70: 113-134.
55. Despommier, D. Toxocariasis: clinical aspects, epidemiology, medical ecology, and molecular aspects. Clin Microbiol Rev 2003; 16: 265-272.
56. Enko K, Tada T, Ohgo, K et al. Fulminant eosinophilic myocarditis associated with visceral larva migrans caused by Toxocara canis infection. Circulation Journal 2009; 73: 1344-1348.